In december 1948 kocht Peggy Guggenheim het Palazzo Venier dei Leoni, een onafgemaakt paleis aan het Canal Grande' in Venetië dat ontworpen was door de Venetiaanse architect Lorenzo Boschetti voor de familie Veniers en gebouwd rond 1750. De collectie van Peggy Guggenheim werd getoond op de Bienanale van Venetië, die gehouden werd van 6 juni t/m 30 september 1948. Daarna reisde de collectie o.a. naar Florence (febr. en maart 1949) en Milaan (juni en juli 1949). Daarna werd de collectie ondergebracht in de Galleria Internazionale d'Art Moderna di Ca'Pesaro, daar er problemen waren wegens de invoerbelasting. Ondanks dat haar collectie door de Italiaanse staat beheerd werd, kon zij enkele sculpturen lenen en samen met andere beelden hield zij in september en oktober 1949 de tentoonstelling Mostra Scultura contemporenea in haar Palazzo.
Dankzij haar vijf dagboeken, waarmee zij in mei 1949 startte, weten we dat Willem Sandberg haar in 1950 bezocht om haar te vragen haar collectie tentoon te stellen in het Stedelijk Museum te Amsterdam. De tentoonstelling vond plaats in januari 1951 en aansluitend ook in het Palais des Beaux-Arts te Brussel en in het Kunsthaus te Zürich. Vanaf Zürich werd de collectie naar Italië gebracht en aan de grens moest men om 4 uur 's morgens slechts $ 1000 betalen. Hierdoor kon de collectie ondergebracht worden in het Palazzo Venier dei Leoni. Het publiek kon de collectie van de lente tot de herfst drie middagen in de week gratis bezoeken.
Vele personen bezochten Peggy Guggenheim, b.v. Douglas Cooper, de schrijver van The Cubist Epoch, in juli 1954; Dora Maar in de lente van 1958; Marcel Duchamp in september 1960 en op 5 juni 1966; Françoise Gilot op 12 juni 1966 en in juni 1974.
Van december 1964 tot maart 1965 leende Peggy Guggenheim haar hele collectie uit aan de Tate Gallery te Londen en van november 1966 tot januari 1967 aan het Moderna Museet in Stockholm. Aansluitend was er een tentoonstelling in het Louisiana Museum of Modern Art in Humlebaek, Denemarken. Van 15 januari tot maart 1969 was een selectie van haar collectie te zien in het Solomon R. Guggenheim Museum te New York onder de naam Works from the Peggy Guggenheim Foundation. Thomas Messer, die sinds 1961 directeur van het museum was, probeerde Peggy over te halen haar collectie aan het museum te schenken. Op 27 januari 1969 werd een principe overeenkomst getekend. In februari 1971 werden 13 schilderijen en in december 1971 17 schilderijen uit het Palazzo gestolen, maar ze werden spoedig teruggevonden. Van december 1974 tot maart 1975 werd de Peggy Guggenheim Collectie tentoongesteld in de Orangerie des Tuileries te Parijs en van december 1975 tot februari 1976 in de Galleria Civica d'Arte Moderna di Torino. In 1976 werd het Palazzo Venier dei Leoni en de collectie ondergebracht bij de Solomon R. Guggenheim Foundation, met de restrictie dat Peggy in het Palazzo tot haar dood mocht blijven wonen en haar collectie daar bleef. Terwijl haar zoon Sindbad en zijn vrouw Peggy's bezittingen aan het redden waren i.v.m. overstromingen in Venetië stierf Peggy op 23 december 1979 in het ziekenhuis van Camposampiero in de buurt van Padua.
In 1982 werd op de Campidoglio in Rome een gemeenschappelijke tentoonstelling gehouden van 60 werken uit de collectie van Peggy Guggenheimen van het Solomon R. Guggenheim Museum onder de naam Guggenheim: Venezia - New York.
Na de dood van Peggy Guggenheim werd onder leiding van Thomas M. Messer via een programma van tijdelijke exposities de permanente collectie uitgebreid. In 1993 werd het Palazzo en de tuin gerenoveerd en het museum uitgebreid met een naastliggend gebouw. De collectie werd aangevuld met de Patsy R. en Raymond D. Nasher Collectie, bestaande uit 6 beelden in de tuin, en sinds september 1997 de Gianni Mattioli Collectie. De Gianni Mattioli Collectie bestaat uit 26 schilderijen, hoofdzakelijk van futuristen.
Het museum is op korte loop afstand van het bekendste plein van Venetië, n.l. het San Marcoplein. Vanaf het plein kunt u naar de dichtsbijzijnde brug over het Canal Grande lopen en over de brug naar links weer terug richting San Marco. De weg vanaf de brug is duidelijk met bordjes aangegeven. Na enkele minuten staat u voor één van de twee toegangspoorten.
Na de ingang komt u in de tuin, waar o.a. het nevenstaand beeld van Raymond Duchamp-Villon uit de Patsy R en Raymond D Nasher Collectie staat. In het museum hangen de kubistische werken bij elkaar in de ruimte links van de ingang van het palazzo (zie plattegrond). Ook in de gang hangen enkele kubistische werken. In de ruimte futurisme en abstractie hangt o.a. een schilderij van Robert Delaunay. In de zijvleugel hangen bij de Gianni Mattioli Collectie nog enkele werken met een kubistische invloed van Italiaanse futuristen.
Zie voor de aanwezige kubistische werken: Kubistische werken in de Peggy Guggenheim Collectie.