John Hay Whitney werd op 17 augustus 1904 geboren in Ellsworth (Main). Zijn vader, 'Payne' Whitney, was een rijke handelsman en zijn moeder, Helen Hay, de dochter van John Hay, die tijdens de huwelijksvoltrekking in 1902 de minister van buitenlandse zaken was. Na het behalen van een graad aan de Yale University ging Whitney, roepnaam Jock, in 1926 verder studeren op de universiteit van Oxford. De studie werd afgebroken door de dood van Whitneys vader op 25 mei 1927. Whitney erfde een 'trust fund' van $ 20 miljoen. In 1944 zou hij van zijn moeder vier keer dat bedrag erven. De familie was betrokken bij het fokken en rijden van renpaarden. Whitney deed o.a. diverse keren mee met de Grand National.
Whitney investeerde met zijn J.H. Whitney & Co. o.a. in Freeport Taxes Co. en diverse producties van Broadway shows en films. In 1930 trouwde Whitney met Mary Elizabeth Altemus, roepnaam Liz (1906-1988), en kocht als cadeau het landgoed Llangollen bij Upperville (Virginia). In hetzelfde jaar werd Whitney een 'trustee' bij het Museum of Modern Art te New York. In 1940 scheidde het echtpaar en Liz bleef wonen op het landgoed, dat bekend was om zijn paarden.
In 1942 trouwde Whitney met Betsey Maria Cushing (1908-1998), die eerder getrouwd was geweest met James Roosevelt (1907-1991), de oudste zoon van de Amerikaanse president Franklin D. Roosevelt (1882-1945). Betsey, die geboren was op 18 mei 1908, bracht haar twee jonge dochters, Sara (13-3-1932) en Kate (16-2-1936), in het huwelijk mee. Tijdens de Tweede Wereldoorlog diende Whitney bij het Army Air Forces als inlichtingsofficier. Tijdens een actie in Zuid-Frankrijk werd hij gevangen genomen, maar ontsnapte tijdens het transport. In de periode 1957-1961 was Whitney ambassadeur voor de Verenigde Staten in Groot-Brittannië, denkelijk als dank voor de financiële steun aan Dwight D. Eisenhower, de Amerikaanse president in de periode 1953-1961. Een deel van de kunstverzameling nam het echtpaar mee naar Londen en werd opgehangen in de ambassade in het Winfield House. Bij het beëindigen van het ambassadeurschap werd van 16 december 1960 t/m 29 januari 1961 de tentoonstelling The John Hay Whitney Collection in de Tate Gallery te Londen gehouden. De Whitney Communications Corporation kocht in 1958 de New York Herald Tribune, waar Whitney van 1961 tot 1966 hoofdredacteur en uitgever was.
Het echtpaar Whitney richtte in 1946 de John Hay Whitney Foundation voor onderwijsprojecten op en schonk bij leven al grote bedragen aan de universiteit Yale en ziekenhuizen. Betseys vader, dr. Harvey Cushing, was een beroemd neurochirurg. Op 8 februari 1982 overleed Whitney. Zijn weduwe richtte de Greentree Foundation op om sociale, culturele en onderwijskundige initiatieven te steunen.
Op 17 mei 1990, verkocht Betsey Whitney-Cushing via Sotheby's te New York het schilderij Au Moulin de la Galette van Pierre-Auguste Renoir uit 1876 voor $ 78,1 miljoen aan de vijfenzeventigjarige Japanse industrieel Ryoei Saito. Whitney had het werk in 1929 gekocht. Na de dood van Saito in 1996 werd het schilderij voor $ 50 miljoen onderhands verkocht bij Sotheby's. Betsey Whitney-Cushing overleed op 25 maart 1998. Een groot deel (geschatte waarde: $ 300 miljoen) van de kunstverzameling werd geschonken aan het Museum of Modern Art te New York, het National Galllery of Art te Washington, de Yale Art Gallery te New Haven en de National Portrait Gallery te Washington. Zo verkreeg het National Galllery of Art onder de acht schilderijen uit de nalatenschap de fauvistische schilderijen Open raam te Collioure van Henri Matisse uit 1905 en De haven van La Ciotat van Georges Braque uit 1907. Van 18 oktober t/m 3 januari 1999 liet het museum de schilderijen en de al eerder ontvangen acht schilderijen zien in de tentoonstelling Gifts to the Nation from Mr. and Mrs. John Hay Whitney.
In een zestal veilingen, waarvan één specifiek voor schilderijen, werd bij Sotheby's te New York de vele bezittingen geveild. Zie voor een indruk van de bezittingen de nevenstaande foto. Op 10 mei 1999 werd bij Sotheby's te New York een deel van de kunstverzameling van John Hay en Betsey Whitney geveild. De veiling, waarbij alle 50 werken werden verkocht voor een totaal bedrag van $ 128.315.000, bevatte de volgende kubistische werken.
| kunstwerk | titel | kunstenaar | jaar | opbrengst |
![]() | Studie voor de Pierrot | de la Fresnaye | 1921 | $ 36.800 |
![]() | Harlekijn bij een tafel | Gris | $ 266.500 | |
![]() | Glas en rumfles | Picasso | 1914 | $ 7.922.500 |
![]() | Stilleven 'De Krant' | Picasso | 1912 | $ 6.822.500 |
![]() | Zittende man | Picasso | 1918 | $ 904.500 |
De bovenstaande schilderijen Glas en rumfles en Stilleven 'De Krant' werden door Whitney op 14 december 1968 gekocht uit de nalatenschap van Gertrude Stein. Whitney was een deelnemer aan een consortium voor de aankoop van de kunstverzameling van Gertrude Stein. Na de dood van Gertrude Stein in 1946 was de kunstverzameling volgens het testament in bruikleen bij haar levenspartner Alice B. Toklas gebleven, maar Steins erfgenaam was neef Allan Stein, het enige kind van Steins broer Michael. Daar Allan in 1951 overleed waren zijn drie kinderen de erfgenamen op het moment van Toklas' overlijden op 7 maart 1967. Onder leiding van David Rockefeller, voorzitter van de Board of Trustees van het Museum of Modern Art te New York, werd een consortium gevormd, dat $ 6 miljoen bijeenbracht. Deelnemers waren naast David zijn broer Nelson Rockefeller, William S. Paley, John Hay Whitney en André Meyer. William Rubin (1927-2006) en William Lieberman (1923-2005), twee curators van het museum, kozen zes werken uit de kunstverzameling, die absoluut in aanmerking kwamen voor het museum. Het consortium sprak af deze werken, wie ze ook zou verwerven, aan het museum te schenken. De kunsthandelaar Eugène Thaw werd de schakel tussen de erfgenamen en het consortium en slaagde erin snel overeenstemming te behalen. De deelnemers aan het consortium konden na loting voor de volgorde steeds een keuze maken. Zoals hieronder te zien is koos Whitney een aantal kubistische werken. Volgens James Stourton in het boek Great Collectors of Our Time hing hij een deel van de kubistische werken op in zijn slaapkamer in zijn New Yorkse huis in de East 63rd Street.
In het boek Picasso Cubism (1907-1917) van Josep Palau i Fabre uit 1990 worden ook de volgende werken van Picasso tot de John Hay Whitney Collection gerekend.
| kunstwerk | titel | jaar | opmerking |
| Studie voor Naakt met draperie | 1907 | Afkomstig uit nalatenschap Gertrude Stein. Sinds 1983 in het Museum of Modern Art, New York. |
| Stilleven met fruit en glas | 1908 | Afkomstig uit nalatenschap Gertrude Stein. Sinds 1983 in het Museum of Modern Art, New York. |
| Vaas, kalebas en fruit op een tafel | 1909 | Afkomstig uit nalatenschap Gertrude Stein. Dit schilderij was aanwezig op de Armory Show In 1982 nagelaten aan Yale Art Gallery. |
![]() | Stilleven met klaveraas | 1914 | Afkomstig uit nalatenschap Gertrude Stein. |
In 2004 werden bij Sotheby's te New York tijdens meerdere veilingen opnieuw kunstwerken verkocht, die het echtpaar Whtney had verzameld en waarvan de opbrengst ten bate kwam van de Greentree Foundation. Zo bracht het schilderij Garçon à La Pipe van Picasso uit 1905 op 5 mei 2004 $ 93 miljoen ($ 104.168.000 incl. commissie) op. Whitney had het werk op 13 januari 1950 gekocht voor $ 28.000 en is te zien op de foto van het interieur hogerop deze webpagina.