John Quinn werd op 14 april 1870 geboren in Tiffin, Ohio, V.S. Zijn Ierse vader was bakker en kruidenier en het gezin verhuisde in 1871 naar Fostoria, Ohio. Zijn grootouders van vaders kant waren afkomstig uit Ierland en hadden zich in 1851 in Tiffin gevestigd.
De New Yorkse advocaat John Quinn was een van de medewerkers van de Armory Show, die kort na de expositie er in slaagde om de 15% importbelasting op werken die jonger waren dan 20 jaar te laten verdwijnen. Op de Armory Show kocht John Quinn het meeste, n.l. 37 werken. Voor 20 werken o.a. van André Derain, Raymond Duchamp-Villon, Jacques Villon en anderen betaalde hij $ 5.808,75. Hij was een van de weinige Amerikanen die zo snel twintigste eeuwse avant-garde kunst kocht. Voor de show had Quinn al in januari 1913 voor het eerst werken van Gauguin, Cézanne en van Gogh gekocht bij Ambroise Vollard. Daarna kocht Quinn via de Carroll Galleries te New York.
Vanaf 1915 verzamelde Quinn werken van Pablo Picasso, allereerst uit de blauwe en rose periode. In 1915 stuurde Quinn de schilder Walter Pach naar Parijs om bij Ambroise Vollard werken van Picasso te kopen voor de Caroll Galleries van Harriet C. Bryant in New York. Quinn kocht in 1915 zeker zes schilderijen van Picasso, waaronder het nevenstaande schilderij Staand vrouwelijk naakt uit 1910 voor 2500 FF, een stilleven voor 1500 FF en Vrouw aan een tafel voor 2500 FF. In 1916 kocht hij nevenstaand Picasso's werk Mannelijk hoofd uit 1910 bij de Modern Gallery, waar Marius de Zayas de leiding had. Quinn kocht in die periode ook het nevenstaande schilderij L'Homme au Café van Juan Gris uit 1912. Tijdens de Eerste Wereldoorlog werkte Quinn voor de Fransen. Aan het einde van de oorlog begon zijn grotere interesse voor kubistische kunst.
Quinn kocht in maart 1917 van Alfred Stieglitz, die het van de kunstenaar had gekocht, het schilderij Train blindé en action van Gino Severini uit 1915. In 1918 kocht Quinn Stilleven met fles, krant en glas uit 1914 (28,9 x 47,3 cm), bij Anderson Galleries te New York. Het schilderij was eerst in het bezit geweest van Daniel-Henry Kahnweiler en Léonce Rosenberg.
In november 1920 kocht Quinn het schilderij Stilleven met compote en glas van Picasso uit 1914-1915 tijdens een veiling van werken, die Léonce Rosenberg te koop aanbood. Het werk is nu te zien in het Columbus Museum of Art te Ohio. Vanaf november 1920 kocht Quinn hoofdzakelijk bij Paul Rosenberg werken van Picasso. Bij het eerste contact werden de nevenstaande schilderijen Meisje met een hoepel uit 1919, dat Paul Rosenberg in januari van Picasso had gekocht, en Harlekijn met viool (Si tu veux) voor 60.000 francs door Quinn gekocht. De koop werd meestal verzorgd door zijn Europese contactman Henri-Pierre Roché.
In 1921 en 1922 bracht Quinn de zomer door in Europa. Hij bezocht Picasso op Picasso's zomerverblijf. Quinn probeerde het schilderij Drie muziekanten uit 1921 te kopen, maar kocht uiteindelijk zes neoklassieke werken. In november 1923 kocht Quinn voor 190.000 FF bij Vollard één schilderij van Rousseau (voor 5000 FF) en vier van Picasso, waaronder het nevenstaande kubistisch schilderij Portret van Wilhelm Uhde uit 1910. De laatste aankoop was La Bohémienne endormie van Henri Rousseau uit 1897 op 16 februari 1924, dat uiteindelijk in het Museum of Modern Art te New York terecht kwam.
Denkelijk kocht Quinn bij Léonce Rosenberg het nevenstaande schilderij Landschap van Jean Metzinger uit 1912-1914. Via T. Catesby Jones kwam het werk in 1941 in het Museum of Modern Art te New York. In november 1923 keerde Quinn vanuit Europa terug naar New York en bleek hij ziek te zijn. Paul Rosenberg en Felix Wildenstein brachten nog een bezoek aan hem voordat Quinn op 28 juli 1924 aan kanker overleed. Quinn had meer dan 50 werken van Picasso onder de ongeveer 1450 schilderijen van zijn verzameling. Een belangrijk werk van Matisse in zijn bezit was Blauw naakt: Souvenier van Biskra. Daar Quinn geen kinderen had vermaakte hij per testament in 1918 slechts drie schilderijen, waaronder Het Circus van Seurat aan het Louvre. De rest zou via een veiling verkocht moeten worden ten bate van zijn zus Julia Quinn Anderson. Quinn vreesde dat Amerikaanse musea niet geïnteresseerd zouden zijn in hedendaagse kunst. Gevreesd werd dat door de grote hoeveelheid kunstwerken en de economische situatie de kunstmarkt verstoord zou worden en zijn testament-executeurs werkten met Walter Pach, Arthur B. Davies en de kunsthandelaar Joseph Brummer een plan uit. De afhandeling werd bemoeilijkt doordat één van de testament-executeurs, n.l. Quinns secretaris Thomas J. Curtin, en die Quinns collectie zeer goed kende een half jaar na Quinn overleed.
Jeanne Robert Foster (1879-1970), die Quinn had geholpen met de opbouw van zijn kunstverzameling, stelde voor gedurende een lange periode via kunsthandelaren de kunstwerken te verkopen. Om de belangstelling te vergroten stelde zij een tentoonstelling voor. De testament-executeurs keurden de verkoop aan personen goed en gingen akkoord met een tentoonstelling. Marcel Duchamp, die een vriend van Roché was, probeerde zijn vier werken in Quinns bezit te kopen. Roché kocht À propos zusje en Duchamp kocht Schaakspel.
Vooraf aan de veilingen werd van 7 t/m 30 januari 1926 de collectie tentoongesteld in het Art Center in de 56th Street in New York onder de titel Memorial Exhibition of Representative Works Selected from the John Quinn Collection. Dankzij financiële steun van het echtpaar Meredith en Elizabeth Hare was het mogelijk een catalogus uit te geven. Forbes Watson probeerde via zijn tijdschrift The Arts (januari 1926) de collectie voor Amerika te behouden, door op te roepen voor een museum voor moderne kunst.
Paul Rosenberg kocht echter vlak voor de veiling de meeste Picasso's, n.l. 52 schilderijen en beelden. Slechts vier werken van Picasso waren daardoor op de tentoonstelling te zien. één van de vier was het nevenstaande kubistische werk Fles, krant en glas uit 1914, dat sinds 1967 te zien is in het Philadelphia Museum of Art dankzij de nalatenschap van Vera White. John Quinn kocht het werk op 3 mei 1918 bij de Anderson Galleries te New York, waar Léonce Rosenberg werken verkocht.
De verzamelaar Ferdinand Howald kocht bij Paul Rosenberg enkele kubistische werken van Picasso. In april 1926 kocht Howald voor $ 4.000 het werk Stilleven met compote en glas. In 1931 schonk Howard het werk samen met vele andere kunstwerken aan de Columbus Gallery of Art, nu genoemd Columbus Museum of Art.
De beeldhouwer Constantin Brancusi, die 33 werken aan Quinn had verkocht, riep de hulp in van Roché en Duchamp. Op 11 juni 1926 kwamen Brancusi, Duchamp en Roché samen in het atelier van Brancusi voor een bespreking. Zij kochten met de hulp van Mevrouw Rumsey 29 werken voor $ 8.500, waarvoor Quinn $ 30.708 had betaald. Mevrouw Rumsey betaalde $ 1.500, Duchamp $ 3.000 en Roché $ 4.000. Door de verkoop van enkele werken waren Duchamp en Roché instaat om Mevrouw Rumsey na twee jaar uit te kopen. Duchamp verkocht daarna in de volgende vijftien jaar, als hij geld nodig had, een Brancusi uit zijn deel aan Roché. De kunsthandelaar Joseph Brummer hield in het najaar van 1926 in zijn galerie een expositie van Brancusis werken, waarvoor Brancusi speciaal in september 1926 naar New York ging.
Op 28 oktober 1926 werd een eerste veiling van werken uit Quinns bezit gehouden in Hôtel Drouot te Parijs. De veiling was onder leiding van Bellier en als deskundige werkte Jos Hessel mee. Jean Cocteau schreef de inleiding van de catalogus. Op de Parijse veiling waren negen schilderijen van Juan Gris in de aanbieding. De opbrengst van de veiling was 1.650.000 FF (= $ 308.000).
Op 9, 10 en 11 februari 1927 werden tijdens vijf veilingen onder leiding van Thomas Kirby, die gehouden werden in de American Art Galleries te New York, 819 werken verhandeld, die $ 91.570 opbrachten. De grootste koper op de veiling van de kunstverzameling was Earl Horter. Hij kocht werken van Braque, o.a. het nevenstaande Stilleven 2e étude uit 1914, Picasso, Brancusi, Matisse en van Marcel Duchamp de eerste versie van Naakt de trap afdalend. J. Levy kocht op de veiling het nevenstaande schilderij Viool en kaarsenstandaard van Braque uit 1910. Het schilderij is nu in het Museum of Modern Art te San Francisco. Bij de veiling van 1927 kocht Alfred Stieglitz Brown Skin. De totale opbrengst van alle verkopen werd geschat op $ 600.000.